Microorganismos comúnmente reportados como causantes de enfermedades transmitidas por el queso fresco en las Américas, 2007-2016

Nuri Andrea Merchán Castellanos; Lida Marcela Pineda Gómez; Astrid Katerine Cárdenas Parra; Nury Carolina González Neiza; Maria Carolina Otálora Rodríguez; Yaline Sánchez Neira

Artículo de revisión

Microorganismos comúnmente reportados como causantes de enfermedades transmitidas por el queso fresco en las Américas, 2007-2016

Microorganisms commonly reported as causing diseases transmitted by fresh cheese in the Americas, 2007-2016

Nuri Andrea Merchán Castellanos¹
Lida Marcela Pineda Gómez¹
Astrid Katerine Cárdenas Parra¹
Nury Carolina González Neiza¹
Maria Carolina Otálora Rodríguez¹
Yaline Sánchez Neira¹*

¹Universidad de Boyacá, Tunja, Boyacá, Colombia.

*Autora para la correspondencia. Correo electrónico: ysanchez@uniboyaca.edu.co

RESUMEN

Introducción: La preferencia del consumidor por el queso fresco es cada vez mayor, debido a sus características de sabor y textura. Este producto es manufacturado en su mayoría por pequeños agricultores y en menor escala por grandes industrias lácteas. El sabor se debe principalmente a la presencia de las bacterias acido lácticas (Lactococcus spp., Lactobacillus spp., Leuconostoc spp., y Enterococcus spp), las cuales contribuyen también a la inhibición del crecimiento de microorganismos patógenos como Escherichia coli y Listeria monocytogenes.
Objetivo: Identificar los microorganismos comúnmente reportados causantes de las enfermedades trasmitidas por el queso fresco en las Américas entre los años 2007 a 2016.
Método: Se realizó una búsqueda en las bases de datos de la Biblioteca Virtual en Salud: (MEDLINE, LILACS), ScienceDirect, PubMed, Scielo, Redalyc. Se revisaron informes anuales, boletines epidemiológicos semanales y la legislación microbiológica para quesos de América Latina y de los Estados Unidos de América.
Resultados: De acuerdo con la revisión realizada, en las Américas se calcula una prevalencia de patógenos presentes en el queso fresco de aproximadamente 43,71 %, 18,51 % y 16,26 % en Staphylococcus aureus, Escherichia coli y Listeria monocytogenes, respectivamente. A pesar de establecer parámetros que exigen un control microbiológico estricto para la comercialización del queso fresco, la prevalencia de microorganismos patógenos en este alimento aún representa la principal causa de notificación de casos asociados a enfermedades transmitidas por alimentos en las Américas, por lo que es evidente que se trata de un problema de salud pública, lo cual suscita una controversia entre sus beneficios y perjuicios.
Conclusiones: Las estadísticas de las enfermedades trasmitidas por alimentos demuestran que en el queso fresco los microorganismos identificados con frecuencia en las Américas son Staphylococcus aureus y Salmonella spp, indicadores de incorrecta manipulación y de deficiente calidad sanitaria, respectivamente.

Palabras clave: queso fresco; riesgos; beneficios; salud pública; enfermedades transmitidas por alimentos.

ABSTRACT

Introduction: Preference for fresh cheese is increasingly common among consumers, due to its particular flavor and texture. Fresh cheese is mostly manufactured by small farmers, and to a lesser degree by large dairy companies. Its flavor is mainly due to the presence of lactic acid bacteria (Lactococcus spp., Lactobacillus spp., Leuconostoc spp., and Enterococcus spp.), which also contribute to inhibit the growth of pathogenic microorganisms like Escherichia coli and Listeria monocytogenes.
Objective: Identify the microorganisms most commonly reported as causing diseases transmitted by fresh cheese in the Americas from 2007 to 2016.
Methods: A search was conducted in the Virtual Health Library databases MEDLINE, Lilacs, ScienceDirect, PubMed, SciELO and Redalyc. A review was performed of annual reports, weekly epidemiological bulletins and microbiological legislation for cheeses in Latin America and the United States of America.
Results: The review found a prevalence of approximately 43.71% Staphylococcus aureus, 18.51% Escherichia coli and 16.26% Listeria monocytogenes in fresh cheese in the Americas. Despite the existence of parameters for strict microbiological control in the sale of fresh cheese, the prevalence of pathogenic microorganisms in this food product continues to be the main cause of reports of cases associated to foodborne diseases in North America and Latin America. It is therefore a public health problem prompting a debate about benefit vs. damage.
Conclusions: Statistics about foodborne diseases show that the microorganisms most commonly identified in fresh cheese in the Americas are Staphylococcus aureus and Salmonella spp., which points to improper handling and poor sanitary quality, respectively.

Key words: fresh cheese, risks, benefits, public health, foodborne diseases.

INTRODUCCIÓN

El queso fresco es un producto lácteo elaborado artesanalmente asociado a la gastronomía de una región o país. La elaboración de este producto se basa en la acidificación de leche fresca cruda, la cual ocurre naturalmente a través de la microbiota autóctona, lo cual le atribuyen características específicas de calidad sensorial intensa, en contraste con los quesos elaborados con leche pasteurizada.^1,2

La microbiota dominante en el queso fresco está constituida por una diversidad de bacterias ácido-lácticas (BAL), mohos y levaduras. Entre las BAL más frecuentes se encuentran los géneros Leuconostoc, Lactobacillus, Sreptococcus y Lactococcus, a las que se le atribuye la producción de sustancias inhibitorias (bacteriocinas) de patógenos trasmitidos durante el proceso de fabricación del queso fresco.³Los patógenos reportados con mayor frecuencia han sido Escherichia coli, Salmonella spp., Listeria monocytogenes, Staphylococcus aureus, Yersinia enterocolitica y Brucella spp., entre otros.^4-7 En países como Venezuela, México, Colombia y Brasil predominan Leuconostoc mesenteroides, Staphylococcus aureus, Salmonella spp., Lactobacillus casei, y los géneros Enterococcus, Streptococcus y Lactococcus.^8-12 Tanto en los Estados Unidos de América (EE.UU.) como en América Latina se han reportado brotes de enfermedades transmitidas por alimentos (ETA) asociados al consumo de productos elaborados con leche cruda. Un nuevo informe publicado por el Centro para el Control y la Prevención de Enfermedades de los Estados Unidos (CDC) estableció que la leche cruda y el queso causan el 96 % de las ETA, y mencionó que estos productos no pasteurizados causan 840 veces más enfermedades y 45 veces más hospitalizaciones que los productos lácteos pasteurizados. Los autores de este estudio consideran que, si el consumo de productos lácteos crudos continúa aumentando también lo hará la tasa de ETA.¹³El objetivo de esta revisión fue identificar los microorganismos comúnmente reportados causantes de enfermedades trasmitidas por el queso fresco en las Américas entre los años 2007 y 2016.

MÉTODO

Se realizó una consulta con las palabras clave prevalencia, microbiología, normatividad, enfermedades transmitidas por alimentos y queso, validadas en el Descriptor en Ciencias de la Salud (DeCS). Se hizo la búsqueda de artículos tanto originales como de revisión en las bases de datos ScienceDirect, Scielo, Redalyc, Lilacs, Pubmed y Doaj. Como criterios de inclusión se establecieron referencias cuya población de estudio fuera los quesos que mostraran cifras correspondientes a los microorganismos presentes en ellos y datos epidemiológicos sobre las enfermedades trasmitidas por los alimentos (ETA). Como criterio de exclusión se establecieron referencias con datos acerca de la prevalencia de microorganismos no asociada a la población de estudio, referencias sin metodología científica y referencias con muestreo no probabilístico. Se realizó un estudio descriptivo retrospectivo de los casos asociados a brotes de ETA a partir de los boletines epidemiológicos reportados en Colombia, Brasil, Chile, Argentina, Bolivia, Paraguay, Uruguay, Perú, Venezuela, Ecuador y los EE.UU. entre los años 2007 y 2016. Con estos datos se realizó un análisis de las frecuencias relativas de los microorganismos patógenos causantes de las ETA.

Diversidad y clasificación del queso en América Latina

En América Latina se produce una gran variedad de quesos, que se clasifican de acuerdo con los parámetros relacionados con la textura y la composición, con los métodos de coagulación de la leche y los índices de maduración. Esta última es una de las etapas más importantes en el proceso de elaboración de la mayoría de los quesos, mediante el cual el queso alcanza las características de sabor, aroma y textura típicos de cada variedad. La maduración es un proceso complejo que normalmente implica cambios en la microbiota, incluyendo la muerte y la lisis del cultivo iniciador del proceso, el desarrollo de la microbiota endógena de la leche y, en algunos casos, del crecimiento de la microbiota secundaria añadida o contaminante accidental. A partir de esta definición, los quesos se pueden clasificar en frescos, semimaduros y maduros.¹⁴

Se entiende por queso fresco un producto elaborado a partir de leche cruda, sin madurar, que está listo para el consumo al finalizar el proceso de fabricación.^15,16El queso semimadurado es el producto higienizado que, después de su fabricación, se mantiene un mínimo de 10 días en condiciones ambientales apropiadas para que se produzcan los cambios bioquímicos y físicos característicos de este tipo de quesos. El queso maduro es el que se debe mantener durante cierto tiempo (más de dos meses) a temperatura y en condiciones tales que se produzcan los cambios físicos y químicos que lo caracterizan.¹⁵Estos productos se consumen mucho en Latinoamérica, por ejemplo, en Colombia se calcula que una persona consume como promedio 1 kg de queso al año; en México, 2,1 kg; en Venezuela y Chile, 4 kg; aunque en países como Grecia y Francia un habitante promedio ingiere más de 20 kg de este alimento al año.¹⁷

Microbiota presente en los quesos frescos

La microbiota presente en el queso fresco permite estimar una diversificación de los microorganismos beneficiosos y patógenos. Los beneficiosos son denominados probióticos, porque ejercen una acción positiva sobre la salud del consumidor debido a la capacidad de llevar a cabo una colonización rápida del tubo digestivo impidiendo la adhesión de microorganismos indeseables. Los patógenos van a producir diversas enfermedades y causarán riesgo para la salud del consumidor, además del deterioro del producto. ¹⁸

Beneficios microbiológicos asociados al queso fresco

Las bacterias ácido-lácticas pertenecen a una gran familia homofermentativa grampositiva no esporulantes, microaerófilas que producen el ácido láctico como el principal producto de fermentación de la glucosa.¹⁹Entre las BAL más ampliamente diseminadas y dominantes se encuentran Lactococcus spp., Lactobacillus spp., Leuconostoc spp., y Enterococcus spp.²

Lactococcus spp. se encuentra con frecuencia en la leche cruda y en el queso fresco como parte de la microbiota natural. Este microorganismo se caracteriza por producir ácidos y diacetilo, tener actividad proteolítica, ser resistente a los antibióticos y tolerar altas concentraciones de sal, ²⁰además posee actividad antimicrobiana contra ciertas especies patógenas incluyendo a S. aureus, productor de enterotoxina, y a Listeria innocua.²¹

Leuconostoc spp. son bacterias relacionadas con las actividades metabólicas que contribuyen al desarrollo de las propiedades organolépticas (actividad acidificante, producción de diacetilo y compuestos antibacterianos), así como a la textura del queso fresco.²² Enterococcus spp. se caracteriza por contribuir también al desarrollo de las propiedades organolépticas durante la fabricación del queso fresco;²³por su naturaleza acido-láctica este microorganismo inhibe el crecimiento deListeria spp. y de L. monocytogenes.^24,25Otro microorganismo beneficioso importante es Hafnia alvei del género Hafnia, enterobacteria gramnegativa que se encuentra frecuentemente en la leche cruda y en los quesos frescos. Esta bacteria tiene la propiedad de mejorar el sabor del queso mediante la producción de compuestos aromáticos azufrados.^26,27

Riesgos microbiológicos asociados al queso fresco

Aunque existe un número considerable de informes con respecto a la seguridad microbiológica del queso de leche cruda, este problema es todavía controversial. En general, los quesos frescos se consideran microbiológicamente inseguros debido a la presencia de patógenos ya sea en la materia prima, en leche cruda o a la contaminación durante el proceso de manufacturación del queso tradicional.

La elaboración del queso se realiza a partir de la leche cruda sin ningún tratamiento previo,⁴ el número y tipos de microorganismos presentes en esta materia prima dependen de factores como: la alimentación de los animales, el saneamiento general en la planta de fabricación, la calidad del agua para lavar los utensilios, las condiciones de manipulación, la temperatura y el tiempo de almacenamiento del queso.²⁸La identificación de los microorganismos asociados a los brotes reportados a las entidades de salud de América Latina y EE.UU. demuestran que Staphylococcus aureus, Escherichia coli, Listeria monocytogenes, Salmonella spp. y Clostridium perfringens han sido los principales agentes etiológicos implicados.

Staphylococcus aureus

Este microorganismo vive con frecuencia en la membrana de la mucosa nasal y en la ubre de las vacas. El pH ácido, la elevada actividad del agua y la concentración de cloruro de sodio (NaCl) favorece el crecimiento de este organismo en el queso fresco. También produce enterotoxina B estafilocócica (SEB), la cual es responsable de la intoxicación alimentaria en los humanos.^29,30

Diversos reportes demuestran la alta prevalencia de este patógeno en países de América Latina. México determinó prevalencias de 5,76 % de Staphylococcus aureus en 12 muestras de queso fresco. ³¹ En Ecuador se analizaron 54 quesos (18 quesos artesanales, 18 quesos pasteurizados y 18 quesos mozarela) en los cuales la incidencia de Staphylococcus aureus fue del 55 %.⁶En el 2015, Colombia notificó la presencia de Staphylococcus aureus en 18,2 % en los quesos doble crema artesanal.³² Venezuela reportó una prevalencia del 40 % en el queso blanco tipo Telita y del 69,44 % en el queso blanco fresco.^33,34Estudios en Brasil determinaron una prevalencia del 70,8 % en el queso fresco ³⁵y del 83,2 % en La Habana, Cuba, en los quesos artesanales.³⁶ Por ultimo, en los EE.UU. se analizaron 33 muestras de queso fresco y en el 42 % de las muestras se identificó Staphylococcus aureus.³⁷

Escherichia coli, Listeria spp., Salmonella spp. y Clostridium perfringens

Escherichia coli es un microorganismo que se encuentra comúnmente en la flora intestinal del hombre y de los animales, y su presencia en los alimentos indica contaminación fecal. En los EE.UU. se estima que las infecciones por queso fresco con Escherichia coli O157:H7 son responsables de por lo menos 20 000 casos de enfermedad y 250 muertes por año.³⁸Contrario a lo que ocurre en los EE.UU., un estudio en Venezuela (2016) reporta la ausencia de Salmonella spp., Shigella sp, Escherichia coli O157:H7 y Listeria monocytogenes en las muestras de cuajada o queso artesanal.³⁹ En países como Perú, se reporta la presencia de Escherichia coli con prevalencias entre 2,1 % y 28,1 % en los quesos frescos.⁴⁰

La contaminación por Listeria monocytogenes en la leche cruda y en el queso fresco pueden ocurrir de dos maneras; en primer lugar, por las heces del ganado y en segundo lugar por la contaminación inmediata de animales con enfermedades como listeriosis y mastitis.⁴¹En 2013, Colombia identificó Listeria spp. en muestras de queso fresco artesanal para una frecuencia del 16,7 %, y el 13,3 % correspondió a Listeria monocytogenes, mientras que en el queso de hoja fue 16,8 %.^42,43Reportes en Ecuador y Venezuela demuestran prevalencias de 52,94 % y 15 % de Listeria spp. en el queso fresco y el queso amarillo.^44,4 ⁵Brasil identificó en el queso fresco una prevalencia de 6,7 % de Listeria monocytogenes.⁴⁶En los EE.UU. (2017) se analizaron 27 389 muestras de las cuales 116 fueron positivas para Listeria monocytogenes, mientras que para los quesos madurados blandos y semisecos correspondió apenas el 1,07 %.⁴⁷

Salmonella entérica es uno de los principales patógenos transmitidos por los alimentos. Se ha reportado que la prevalencia de Salmonella spp. en la leche y sus derivados no pasteurizados se debe a factores como la contaminación de las manos del ordeñador, las heces de los animales, la contaminación del equipo de ordeño y las aguas contaminadas. ⁴⁸En países como Colombia, Cuba y Ecuador se ha notificado prevalencias de Salmonella spp. en los quesos fresco en un 40,7 %, 19 % y 13,7 %, respectivamente.^49,3 ^6,44Por su parte, estudios microbiológicos realizados en Perú confirmaron la calidad del queso fresco al observar la ausencia de este microrganismo. ⁵⁰Venezuela reportó una prevalencia del 2 % en el queso blanco tipo llanero.⁵¹En los EE.UU., la presencia de Salmonella spp. fue del 2,4 % en las muestras de queso fresco.⁵²

Clostridium perfringens es un patógeno anaerobio que suele aislarse del suelo, del polvo, del agua y de los alimentos y se encuentra en el tracto gastrointestinal de los humanos y los animales.⁵³La información reportada sobre la prevalencia de este microorganismo en el queso fue escasa, y se encontró que en América Latina (Cuba) un estudio retrospectivo de 2006 a 2010 determinó la prevalencia de microorganismos involucrados en los brotes, y se identificaronEscherichia coli (25 %), Staphylococcus spp. (19,7 %) yClostridium perfringens (18,4 %) como los principales causantes. ⁵⁴

En general, en Latinoamérica se estima que los patógenos más frecuentes en el queso fresco son Staphylococcus aureus (43,71 %)^{6,31-35,55,56} y Escherichia coli (18,51 %);^31,36,57,-60 y los menos frecuentes,Listeria monocytogenes (16,26 %),^41-47Salmonella spp. (11,66 %)^{36,49,51,52,57,61,62} y Clostridium perfringens (8,37 %).^53,54,63

Microorganismos patógenos en el queso fresco causantes de enfermedades trasmitidas por alimentos en América del Norte y América Latina

Las enfermedades trasmitidas por alimentos son causadas por la ingestión de alimentos o bebidas contaminadas con microorganismos patógenos que afectan la salud del consumidor y causan diarreas y vómitos, aunque también se pueden observar choque séptico, hepatitis, cefaleas, fiebre y visión doble.³

En América Latina se reportaron 719 brotes entre los años 1993 y 2002, y Staphylococcus aureus fue el agente causante implicado, debido a infecciones estafilocócicas que afectaron a 27 693 personas de las cuales tres fallecieron; 48 de estos brotes tuvieron lugar en Venezuela, y en 40 de ellos, el queso fue el alimento involucrado. ^29,64

Durante el año 2011, en el Golfo de México se detectó la presencia de microorganismos patógenos en 52 muestras de queso fresco,S. aureus fue el agente más frecuente (36 %),Brucella abortus (11 %), seguido de Salmonella spp. (4 %) y Listeria monocytogenes (2 %).⁶⁵ En comparación con los datos anteriores, un estudio realizado en el año 2014 no registra la presencia de Brucella spp. ni Salmonella spp., pero sí la presencia de microorganismos patógenos comoEscherichia coli en el 100 % de las muestras analizadas. ⁶⁶

En los Estados Unidos, los brotes asociados al consumo de productos lácteos causan como promedio 760 enfermedades y 22 hospitalizaciones al año, y el principal agente implicado es Salmonella spp. seguido de Campylobacter spp. La leche no pasteurizada consumida por el 3,2 % de la población y el queso consumido por el 1,6 % de la población causó el 96 % de las enfermedades en este país. ⁹ En el año 2017 en Lima, Perú, se identificó en el queso fresco Listeria monocytogenes en 14 de 75 muestras con una prevalencia del 18,7 % lo cual se considera un riesgo potencial para la salud de los consumidores.⁶⁷

A pesar de los esfuerzos reglamentarios para mejorar la seguridad en el suministro de alimentos, se estima que en el mundo las infecciones por Salmonella spp. supera la cifra de 93 800 000 habitantes con 155 000 muertes al año asociadas a alimentos de origen animal. ⁶⁸

En América Latina se reportan de 200 a 500 casos de salmonelosis por 100 000 habitantes cada año.⁶⁹ En Colombia no hay reportes de brotes de listeriosis asociadas al consumo de quesos; sin embargo, el Sistema Nacional de Vigilancia en Salud Pública (SIVIGILA) reportó en 2009 un caso con manifestaciones de meningitis en un niño de nueve años debido al consumo de queso fresco.⁷⁰

Normativas microbiológicas para la comercialización del queso fresco en América Latina y en los Estados Unidos de América

Los lácteos y sus derivados, tales como el queso, que se comercialicen o consuman tanto en América Latina como los EE.UU., deben cumplir con una serie de parámetros microbiológicos establecidos en las normas de cada país. El análisis de estos parámetros permite identificar si estos alimentos son aptos o no para el consumo humano. En esta revisión se realizó una búsqueda de las normas microbiológicas establecidas para los países latinoamericanos y los EE.UU. (Tabla).

De acuerdo con las normas establecidas para los quesos frescos en Latinoamérica, se observa que, para Colombia,¹⁶ México,⁷¹ Estados Unidos,⁷² Brasil,⁷³ Venezuela,⁷⁴ Argentina,⁷⁵ Chile,⁷⁶ Uruguay,⁷⁷ Paraguay,⁷⁸ Bolivia,⁷⁹ Perú,⁸⁰ Ecuador⁸¹ y América Central⁸² es obligatorio el análisis de Salmonella spp . (0, ausente, negativo), Staphylococcus aureus (10-1000 unidades formadoras de colonias/g) y Listeria spp., con excepción de Chile en donde no se contempla este último análisis. Para Escherichia coli se establecen diferentes valores que van desde <3, <10, 100, 1000-5000 número más probable/g hasta su ausencia, como es el caso de Bolivia. A pesar de ser un indicador de contaminación fecal, Brasil y Paraguay no exigen la identificación de este microorganismo, tampoco la de los coliformes totales. En cuanto a los aerobios mesófilos, este análisis está contemplado solamente en Bolivia con un mínimo aceptable de 10 000 Unidades Formadoras de Colonia (UFC). De igual manera, algunos países exigen el análisis de mohos y levaduras, entre ellos Colombia, México y Bolivia.

Aunque se han establecido normas para disminuir este problema de salud, es evidente que los derivados lácteos representan un importante sector alimenticio que aumentan las estadísticas de las ETA, reportadas en algunos informes epidemiológicos de Colombia,⁸³ Brasil, ⁸⁴ Estados Unidos⁸⁵ y Chile.⁸⁶Durante el periodo 2007-2016 en estos países, el microorganismo implicado con mayor frecuencia en brotes de ETA fue Salmonella spp., los Estados Unidos es el país que presenta la mayor prevalencia de este microorganismo (67,3 %), seguido por Chile (53 %) y Brasil (32,8 %), mientras que Listeria monocytogenes se presentó en menores proporciones. Sin embargo, en Brasil se desconoce el número de brotes asociados a Listeria monocytogenes debido a la falta de notificación de este microorganismo en los boletines (Figura).

Por otra parte, al hacer la revisión de los boletines epidemiológicos publicados en América Latina y EE.UU. sobre este problema de salud pública, se evidenció que no existe una homogeneidad debido a que, en algunos países, por ejemplo, en Argentina⁸⁷ y Bolivia,⁸⁸ la notificación de las ETA no es obligatoria. En México,⁸⁹ Ecuador,⁹⁰ Venezuela,⁹¹ Uruguay,⁹² Paraguay⁹³ y Perú,⁹⁴ se elaboran semanalmente boletines epidemiológicos que reportan el número de casos y brotes asociados a las ETA organizados de acuerdo con el comportamiento demográfico (sexo, grupos de edad), el territorio (departamento estados o provincias), lugar de ocurrencia y factores de riesgo asociados. Para el año 2016 se logró identificar que los países con mayor reporte de casos fueron México (26 925), Ecuador (11 790), Brasil (9 907) y Colombia (8 648).

DISCUSIÓN

Dentro de la microbiota del queso fresco se encuentran microorganismos beneficiosos como las bacterias acido-lácticas y también agentes perjudiciales causante de enfermedades que pueden provenir de la materia prima o de la contaminación durante la manufactura. A pesar de establecer parámetros que exigen un control microbiológico estricto para la comercialización de estos productos, la prevalencia de los microorganismos patógenos en los alimentos como el queso fresco aún representa la principal causa de notificación de casos asociados a las enfermedades trasmitidas por alimentos en las Américas. Sin embargo, la incidencia puede disminuir si se aplican correctamente las buenas prácticas en la manufactura, teniendo en cuenta que la mayor prevalencia de la población de microorganismos corresponde a S. aureus y Salmonella spp., indicadores de manipulación incorrecta y de mala calidad sanitaria, respectivamente.

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Conflicto de intereses

Las autoras expresan que no tienen conflicto de intereses.

Recibido: 08/02/2018
Aprobado:10/04/2018